Гусеницы бабочки голубянки арион на ранних стадиях своего развития питаются цветами тимьяна или душицы, а на поздних паразитируют в гнездах муравьев рода Myrmica, питаясь муравьиными личинками. Как выяснилось, бабочки находят растение, в корнях которого поселились муравьи, по запаху карвакрола — репеллента, которым дущица и тимьян отпугивают муравьев. Из всех муравьев именно Myrmica наиболее устойчивы к карвакролу, что позволяет им избегать конкуренции с другими муравьями, хотя и повышает шанс стать жертвами бабочки-паразита. Выявленные обонятельные предпочтения выгодны как самой бабочке, которая одновременно находит кормовое растение для молоди и жертв для подросших гусениц, так и растению, которому паразитическая бабочка помогает избавиться от муравьев, подгрызающих его корни.

Многие бабочки-голубянки (семейство Lycaenidae) являются мирмекофилами. Это значит, что их развитие так или иначе связано с муравьями. Взаимоотношения могут быть мутуалистическими (взаимовыгодными): гусеницы получают от муравьев надежную охрану в обмен на сладкие выделения. Предполагается, что этот тип взаимоотношений между муравьями и голубянками в ходе эволюции сложился первым. Уже на этом этапе гусеницы в какой-то мере манипулируют поведением муравьев, не позволяя им себя съесть. Впоследствии многие виды голубянок перешли от мутуализма к паразитизму. Они научились так искусно имитировать запах личинок муравьев (а иногда и специфические звуки, издаваемые муравьиными царицами), что муравьи относят их в свои гнезда и там тщательно выкармливают, ничего не получая взамен. От «стратегии кукушонка» гусеницы некоторых видов перешли к хищничеству: они пожирают муравьиных личинок, что часто заканчивается гибелью муравьиной семьи (см.: Муравьи стараются не пахнуть как гусеницы, пахнущие как муравьи, «Элементы», 10.01.2008).

Именно такую стратегию использует бабочка голубянка арион (Maculinea arion). Ее жизненный цикл изображен на рис. 1. Самки выбирают для откладки яиц соцветия душицы (Origanum vulgare) или тимьяна (Thymus spp.), у корней которых имеется гнездо муравьев рода Myrmica. Обманные уловки этих бабочек рассчитаны только на мирмик, другие муравьи не «покупаются» на них. Гусеница некоторое время питается цветами, а потом спускается на землю на шелковой нити и ждет, пока муравьи подберут ее и отнесут в свое гнездо. Там она безнаказанно пожирает муравьиных личинок в течение 11 месяцев, набирает вес, окукливается и покидает муравейник уже в виде взрослой бабочки.

До сих пор не было точно известно, каким образом голубянки арион выбирают подходящие растения для откладки яиц. Плодовитость этих бабочек не слишком высока: самка откладывает в среднем лишь около 50 яиц, поэтому она не может позволить себе класть их куда попало. Цветы душицы сами по себе привлекают бабочек, но для откладки яиц они выбирают не любые растения, а преимущественно те, у корней которых есть гнездо подходящего вида муравьев (D. Patricelli et al., 2011. To lay or not to lay: oviposition of Maculinea arion in relation to Myrmica ant presence and host plant phenology).

Может быть, бабочки ориентируются на запах самих муравьев? Некоторые мирмекофильные голубянки, взаимодействующие с другими родами муравьев, действительно так делают. Однако в случае с Maculinea arion это предположение выглядит сомнительным. Гнезда Myrmica располагаются под землей, рабочие особи редко забираются на растения, их запаховый след эфемерен, да и время наиболее активного сбора пищи мирмиками (утром и вечером) обычно не совпадает со временем откладки яиц бабочками (в середине дня). Кроме того, в поведении бабочек не удалось обнаружить признаков того, что они интересуются гнездами Myrmica как таковыми: похоже, всю информацию, необходимую для выбора растения, они получают от самого растения. На этом основании некоторые исследователи предполагали, что бабочки просто отдают предпочтение растениям, произрастающим в местах, благоприятных для муравьев-хозяев (J. A. Thomas & G. W. Elmes, 2001. Food–plant niche selection rather than the presence of ant nests explains oviposition patterns in the myrmecophilous butterfly genus Maculinea).

Вместе с тем хорошо известно, что многие растения выделяют особые летучие вещества в ответ на повреждение своих тканей насекомыми. Эти вещества оказывают разнообразные воздействия на других насекомых. Иногда они служат своеобразным «криком о помощи», привлекая хищников, питающихся растительноядными насекомыми, и тем самым помогая пострадавшему растению избавиться от врагов (M. Dicke, 2009. Behavioural and community ecology of plants that cry for help). Может ли подобный механизм работать и в данном случае?

Чтобы разобраться в этом, биологи из Италии, Дании, Великобритании и Германии изучили состав летучих веществ, выделяемых душицей в зависимости от присутствия или отсутствия муравьев в ее корнях, а также реакцию бабочек Maculinea arion на эти вещества.

Для начала авторы вырастили в 12 террариумах по 4 растения душицы. В шесть террариумов были поселены также семьи одного из двух видов Myrmica: My. scabrinodis или My. sabuleti. Первый вид является основной жертвой бабочек Ma. arion на севере Италии (в том числе в природном парке Parco fluviale Gesso e Stura, где проводилось исследование), второй — в других районах Западной Европы. Результаты по обоим видам Myrmica оказались одинаковыми и в дальнейшем были объединены.

Летучие вещества, выделяемые растениями, анализировались при помощи технологии Stir Bar Sorptive Extraction (SBSE). Всего было выявлено два десятка летучих веществ. Оказалось, что присутствие муравьев достоверно влияет на выработку двух из них: карвакрола (вещества, придающего душице ее характерный запах) и его биохимического предшественника γ-терпинена. Растения, выросшие в террариуме с муравьями Myrmica, производили больше карвакрола, чем контрольные растения. Такой же результат получился и при анализе экстракта листьев. У душицы, в корнях которой копались муравьи, оказался повышен уровень экспрессии генов, связанных с синтезом карвакрола и жасмоновой кислоты («защитного» гормона, регулирующего в том числе и реакцию растения на повреждения).

Итак, деятельность муравьев, которые при строительстве подземных гнезд часто перегрызают корешки растений, стимулирует производство карвакрола. Известно, что это вещество обладает фунгицидным и инсектицидным действием. По-видимому, усиление его производства — защитная реакция растения, пытающегося таким способом отпугнуть вредных насекомых.

Затем авторы проверили, влияет ли запах карвакрола на поведение голубянок. Для этого использовался Y-образный лабиринт из труб диаметром 15 см. В его «ножку» помещали 10 взрослых самок Ma. arion, в «рога» подавали те или иные запахи и смотрели, куда полетят бабочки. Оказалось, что карвакрол их привлекает: подопытные насекомые явно предпочитали обычному воздуху воздух с примесью карвакрола, а запаху контрольной душицы — запах растения, выросшего в террариуме с муравьями. При этом на запах самих муравьев Myrmica (или почвы из их гнезда) бабочки никак не реагировали.

Полученные результаты показывают, что голубянки арион, возможно, используют запах карвакрола для поиска растений, рядом с которыми есть подземные гнезда Myrmica. На этом этапе общая картина уже начала складываться, но отдельные детали оставались неясными. Прежде всего, нужно было понять, является ли усиленный запах карвакрола надежным признаком того, что в корнях живут именно Myrmica, а не другие муравьи, на которых голубянка арион, как мы помним, паразитировать не может.

Система работала бы, если бы мирмики обладали повышенной устойчивостью к карвакролу по сравнению с другими муравьями. Для проверки этой гипотезы в герметичную камеру с воздухом, содержащим 50 ppm (миллионных долей) карвакрола, сажали рабочих муравьев — представителей пяти самых массовых видов в изучаемом районе: Myrmica scabrinodis, Tetramorium caespitum, Lasius alienus, Tapinoma erraticum и Formica cinerea. Оказалось, что в этой ядовитой атмосфере Myrmica выживают около шести часов, а все остальные муравьи — не более часа. Анализ экспрессии генов помог выявить механизм повышенной устойчивости мирмик: в отличие от других муравьев, у них в ответ на присутствие карвакрола резко возрастает синтез нескольких ферментов, помогающих обезвреживать различные яды (таких как глютатион-S-трансфераза и цитохром CYP4509E2).

Зачем нужна мирмикам повышенная устойчивость к карвакролу? Возможно, она позволяет им процветать в отсутствие конкурентов там, где растет душица или тимьян (который тоже выделяет карвакрол) и где другие виды муравьев чувствуют себя неуютно. Для проверки этой гипотезы авторы расставили 190 муравьиных ловушек непосредственно под растениями душицы и 80 — в местах с такой же почвой и растительностью, но не менее чем в 2 м от ближайшей душицы. Мирмики попались в 73% ловушек, стоявших под душицей, и лишь в 45% ловушек, расположенных далеко от пахучего растения. Для муравьев других родов соответствующие цифры составили 9% и 55%. В 19% ловушек, стоявших под душицей, муравьи вообще не попались. Таким образом, мирмики действительно доминируют возле душицы, тогда как вдали от этого растения преобладают другие муравьи.

Из этого следует, что если ваша задача — найти душицу, под которой живут мирмики, а в запахах муравьев вы не разбираетесь, то ориентироваться на запах карвакрола — неплохая идея.

По-видимому, это первый обнаруженный в природе случай, когда один и тот же запах используется насекомым для обнаружения и кормового растения, необходимого для ранних стадий развития личинки, и жертвы, на которой будут паразитировать подросшие гусеницы.

Авторы подчеркивают, что выявленные особенности биологии бабочек, растений и муравьев, по-видимому, выгодны (адаптивны) для всех участников этого необычного комплекса. Почему бабочкам выгодно откладывать яйца на цветы душицы, пахнущие карвакролом, уже говорилось. Душице выгодно выделять карвакрол в ответ на повреждение корней муравьями, потому что это эффективно отпугивает всех муравьев, кроме мирмик, а заодно приманивает врагов мирмик — голубянок. Попадание гусениц Ma. arion в гнездо мирмик часто приводит к полной гибели муравьиного семейства. Это, конечно, облегчает жизнь растению, ведь в природных условиях мирмики не только подгрызают корни при постройке гнезда, но и разводят на корнях колонии домашних тлей, отчего растению становится еще хуже. Правда, услуги паразитической бабочки не бесплатны для душицы, ведь маленькие гусеницы съедают часть цветов перед тем, как проникнуть в муравьиное гнездо. Но эта плата совсем не велика. Даже в местах наибольшей численности голубянки арион на одно «зараженное» растение душицы приходится в среднем лишь одна-две гусеницы, которые съедают от силы 2% цветов. Этот ущерб с лихвой окупается той пользой, которую бабочки приносят душице, избавляя ее от докучливых муравьев.

Что же касается мирмик, то их выигрыш от повышенной устойчивости к карвакролу состоит в том, что они могу жить припеваючи в корнях душицы или тимьяна, где им не мешают конкуренты — другие муравьи. За это удобство мирмики платят повышенным риском стать жертвами паразитических гусениц. Впрочем, цена не слишком велика, потому что голубянка арион, при всех ее премудрых адаптациях, является очень редким видом бабочек. В большинстве мест, где растет душица или тимьян, этих бабочек просто нет, и мирмики могут наслаждаться своим преимуществом почти бесплатно. «Почти», потому что усиленное производство защитных ферментов — все-таки дело затратное.

Группа канадских и американских специалистов собрала массовые данные по распространению шмелей за последние сто лет. В их базе данных оказалась информация по 67 видам североамериканских и европейских видов. Эти данные показывают, что с севера граница видовых ареалов в целом остается на месте, тогда как южная сдвигается к северу. Одновременно с уменьшением ареала шмели осваивают высокогорные участки; особенно четко эта тенденция проявилась в южных участках ареалов, где температура значительно повысилась по сравнению с серединой ХХ века. В целом, подобная динамика ареалов может быть связана с происхождением шмелей: их видообразование проходило в умеренной, а не тропической зоне.

В современной научной литературе множество работ, посвященных реакции флоры и фауны на климатические сдвиги. Меняются сроки наступления сезонов, меняются средние температуры по сезонам, количество осадков и многое другое. Это, с одной стороны, серьезная угроза стабильности экосистем и новые реалии в управлении запутанным человеческим хозяйством, а с другой стороны, вызывает неизменный академический интерес. Ведь это действительная возможность проследить эволюционные изменения в реальном масштабе времени. Биологи наблюдают за отдельными видами (см., например, новости: Редкая бабочка размножилась из-за перемены климата, «Элементы», 31.05.2012; Потепление на севере Европы заставляет голодать птенцов мухоловки-пеструшки, «Элементы», 05.05.2006; Изменение ветров, дующих над Южным океаном, пошло на пользу альбатросам, «Элементы», 26.01.2012), изучают генетические изменения в ответ на смену климата (Потепление климата работает против гомозиготных особей, «Элементы», 31.07.2014), наблюдают за изменением поведения при сезонных сдвигах (Зайцы-беляки не заботятся о камуфляже, «Элементы», 01.05.2014).

Подобные исследования предваряют более широкие обобщения, которые стали появляться в последние годы. Важно увидеть общую картину фаунистических трендов, которые выявляются при анализе множественных данных по разным континентам и видам. К таким работам относится, например, интеграция данных по 117 видам перелетных птиц Европы (Потепление климата угрожает благополучию перелетных птиц, «Элементы», 24.02.2011). Пока не слишком хорошо отработана техника сбора и анализа данных, результаты получаются весьма противоречивыми (Перелетные птицы не так уж и боятся потепления, «Элементы», 11.01.2007). Поэтому в данной области исследований первоочередной задачей стоит накопление единообразных данных и их надежная интерпретация. Иначе невозможно понять, что значит «глобальное потепление» для глобального разнообразия. И стоит ли вообще этот вопрос на повестке дня.

В этом смысле интересное исследование представила международная группа зоологов под руководством Джереми Керра (Jeremy T. Kerr) из Университета Оттавы (Канада). Ученые проверили, как влияет потепление климата на двух континентах — в Европе и Северной Америке — на распространение шмелей. Для этого они свели воедино все имеющиеся в мире данные по всем видам шмелей начиная с начала XX века (рис. 1). После удаления из этого массива записей с отсутствующими или ненадежными географическими привязками осталось 423 411 записей по 31 американскому виду и 369 239 записей по 36 европейским видам. В общей сложности получилось 67 видов шмелей (всего в Америке и Европе известно 214 видов). На каждый вид пришлось в среднем по 536 записей. Время наблюдений разделили на 4 части. Промежуток с 1901-го по 1974 год считался базовым уровнем. А следующие три декады — с 1975-го по 1986-й, с 1987-го по 1998-й, с 1999-го по 2010-й — должны были показать динамику изменения ареалов.

Рис. 1. Карты с распределением данных по всем видам шмелей за весь период наблюдения. А — в Северной Америке, В — в Европе. Для каждой точки оценивалось расстояние от экватора, и эти оценки затем служили характеристикой распространения вида. Карты из дополнительных материалов к обсуждаемой статье в Science

Для каждой точки подсчитали расстояние от экватора, для каждого вида показали самую северную и самую южную точку его распространения в выбранные периоды времени. Кроме того, из метеорологических источников для каждой точки выбрали среднегодовую температуру в год наблюдения, из топографических карт — высоту над уровнем моря. Понадобились и данные по землепользованию и пестицидной нагрузке для каждой точки и каждому году наблюдения. Правда, последнее оказалось доступно только для Северной Америки, где инсектициды стали интенсивно использоваться в 80-х годах и с этого времени существуют соответствующие данные по 149 наиболее востребованным типам пестицидов.

Северная граница ареалов для американских и для европейских видов за прошедшие тридцать лет в целом никуда не сдвинулась, хотя для отдельных видов переместилась на тысячу километров севернее, а для некоторых американских видов — на 800 км к югу (рис. 2, А). При этом температура вдоль северной границы ареала повысилась примерно на 2,5°С (рис. 2, B). Южная граница распространения шмелей заметно сдвигалась к северу, в среднем на 200–300 км (рис. 2, C). Те места, которые шмели предпочли оставить, вероятно, оказались в последнее время слишком для них жаркими, так как в исторических местах обитания шмелей стало в среднем на 4 градуса теплее (рис. 2, D).

Рис. 2. Показатели пространственного распределения видов шмелей. А — сдвиг северной границы ареалов видов; по оси абсцисс — расстояние от экватора до северной границы ареала для видов в середине ХХ века, по оси ординат — смещение соответствующей границы в начале XXI века в северном направлении. B — то же самое, что и А, но вместо расстояния по оси абсцисс отложена минимальная температура, а по оси ординат — изменение температуры на северной границе ареала. C — расстояние от экватора до южной границы распространения видов. D — то же самое, что и С, но вместо расстояния по оси абсцисс отложена максимальная температура, а по оси ординат — изменение температуры на южной границе ареала. Каждая цветная точка обозначает среднее пяти наблюдений одного вида шмелей, зеленые точки — данные по Европе, розовые — по Северной Америке. Сплошные линии показывают усредняющие приближения, полосы вокруг линий — 95-процентные доверительные «зоны». Графики из обсуждаемой статьи в Science

Также виды с более южными ареалами показали четкую тенденцию забираться выше в горы — видимо, там прохладнее (рис. 3). Виды с северными ареалами, напротив, заняли более низкие местообитания: их регистрировали в последнее десятилетие на высотах примерно на 200 м ниже исторической границы.

Рис. 3. Изменение положения высотных границ для видов шмелей по сравнению с 1974 годом для разных широт. График из обсуждаемой статьи в Science

Разделив виды на близкие филогенетические кластеры, ученые рассмотрели, имеются ли общие тенденции для видов внутри кластеров. Им удалось показать, что родственные виды реагируют на климатические сдвиги единообразно. К сожалению, этот интересный вывод они не проиллюстрировали как следует, хотя именно он показывает эволюционную и долговременную составляющую фаунистических изменений. Если вывод ученых относительно сходства реакций в близких родственных группировках подтвердится, то можно будет с цифрами в руках обсуждать динамику адаптивного пространства надвидовых таксонов. Это исключительно важное для экологии понятие чаще всего не получает эмпирического выражения.

Нужно заметить, что не выявилось никаких корреляций между сдвигами ареалов видов и применением инсектицидов или изменений в землепользовании. По всей видимости, этот аспект человеческой деятельности в ее существующем объеме не сильно влияет на ареалы шмелей. Хотя ранее было проведено внушительное число исследований, демонстрирующих губительное действие инсектицидов на шмелей. К этому выводу авторов работы ученые будут присматриваться особенно тщательно и критически.

В целом исследование показывает, что ареал шмелей не сдвигается к северу вслед за изменениями температуры, зато ужимается с юга, в результате общая площадь ареала снижается. Это само по себе не означает, что шмели в Северном полушарии вымирают, но это симптом активного ответа на текущие климатические изменения. Какие факторы сдерживают продвижение ареала к северу, неизвестно. Ясно, что это не климат, так как, где это возможно, шмели занимают более высотные пояса. Иными словами, в высокогорных районах они следуют за температурными сдвигами. Продвижение к северу южной границы показывает их низкую толерантность к перегреву. Вероятно, это объясняется их исконным приспособлением к умеренным широтам. Напомню, что перегрев может оказаться серьезным фактором, формирующим ареал. Наиболее известной иллюстрацией этого явления может служить позднепермский (265–255 млн лет назад) температурный максимум. В это время многие циркумтропические виды стали биполярными, исчезнув из перегретой экваториальной зоны. Возможно, шмели позволяют увидеть воочию это явление.

В перспективе интересно сравнить, как разные видовые группы шмелей с разной термотолерантностью и разным временем и местом происхождения реагируют на климатические сдвиги. Это, во-первых, станет основательным примером для эволюционной биогеографии (а пока их совсем немного), во-вторых, позволит более обдуманно подходить к сохранению экосистем в современном мире. Для этого имеются и массивы данных, и отработанные методики.

Жгучие и горькие вещества, придающие характерный вкус горчице и редису, возникли в результате эволюционной борьбы насекомых и растений.

Горчичная жгучесть появилась у растений не просто так, и не для нашего гастрономического удовольствия, а в результате эволюционной борьбы с гусеницами. Как эта борьба происходила, описывают в своей статье в Proceedings of the National Academy of Sciences Крис Пайрс (Chris Pires) из Университета Миссури вместе с коллегами из нескольких научных центров Европы, США, Австралии и Канады.

Гусеница бабочки репницы крупным планом. (Фото Michael Hopwood / Flickr.com.)

‹›

Исследователи сравнили генеалогические деревья растений семейства Капустные, к которым относится горчица, и поедающих их бабочек-белянок, и выяснили, что эволюционная гонка вооружений между теми и другими началась довольно давно. (На всякий случай напомним, что возраст того или иного вида можно определить по уровню сходства и различия между его генами и генами его родственников; поскольку мы можем оценить скорость накопления мутаций, то можем и определить время, когда виды-родственники разошлись от своего общего предка.) Около 90 млн лет назад, по словам авторов работы, предок современной капусты, горчицы, редиса, васаби, хрена и прочих замечательных овощей научился синтезировать глюкозинолаты – вещества, токсичные для большинства насекомых. Именно они в большом количестве содержатся в горчичном масле.

Прошло несколько десятков миллионов лет, и бабочки нашли, чем ответить – у них появился белок, обезвреживающий токсины. Гусеницы белянок получили обширную и разнообразную кормовую базу, так что в семействе появились новые виды, кормящиеся на горьких и жгучих растениях. Теперь настал черёд самих растений, и они стали изобретать новые виды глюкозинолатов, используя в качестве сырья для их синтеза разные аминокислоты; сейчас этих веществ насчитывается около 120. Насекомым оставалось только совершенствовать своё умение обезвреживать токсин, приспосабливая свой биохимический аппарат к новым разновидностям глюкозинолатов.

Такая эволюционная «гонка вооружений» совсем не редкость. Кстати говоря, именно капустные растения и бабочки-белянки с 60-х годов прошлого века стали классическим примером коэволюции, влияния видов друг на друга в ходе их исторического развития. Однако далеко не всегда понятно, как именно это происходит, и в случае с бабочками и растениями гипотеза также требовала дополнительных подтверждений (хотя взаимное влияние, казалось бы, было очевидным). И вот, наконец, биологам удалось понять, как всё происходило: исследователям удалось не только соотнести историю появления новых видов с этапами биохимической войны, но и описать её генетический механизм. Обе стороны в ней использовали не столько единичные мутации в уже существующем гене, которые могли бы настроить его к новым условиям, сколько удвоение гена – с тем, чтобы его новая копия приобретала новые функции, тогда как оригинал мог продолжать работать, как раньше. Естественно, авторам работы пришлось призвать на помощь современные молекулярно-генетические методы, которых в середине прошлого века просто не было.

Именно необходимость изыскивать всё новые средства для борьбы с гусеницами заставляла Капустных генерировать всё новые и новые виды (и то же самое справедливо и для бабочек: поиски очередного противоядия приводили к появлению новых разновидностей белянок). У современных видов можно найти самые разнообразные коктейли глюкозинолатов, причём у некоторых видов они проходят дальнейшую модификацию, опять-таки в рамках улучшения защиты от насекомых. О том, насколько разнообразным может быть их состав, можно судить по тому, что, к примеру, вкус редиса и цветной капусты создаётся большей частью именно глюкозинолатами. Для человека далеко не все из них жгучие, некоторые просто добавляют овощам своеобразную горечь и запах, впрочем, и жгучесть человек научился использовать к своему удовольствию. Наверно, можно только радоваться, что растения были так заняты войной с гусеницами, что не обращали внимание на то, что их едят ещё и люди.